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Natürliche und künstliche Artbildung durch Symbionten

Natural and experimental speciation triggered by symbionts

Wolfgang Miller (ORCID: 0000-0002-5044-6276)
  • Grant-DOI 10.55776/P28255
  • Förderprogramm Einzelprojekte
  • Status beendet
  • Projektbeginn 01.07.2015
  • Projektende 31.12.2020
  • Bewilligungssumme 352.779 €

Wissenschaftsdisziplinen

Biologie (100%)

Keywords

    Evolution, Symbiosis, Behavior, Speciation, Wolbachia, Drosophila

Abstract Endbericht

Die dramatische Verarmung biologischer Vielfalt und das massenweise Aussterben von Arten, verursacht durch die rücksichtslose Ausbeutung der vorhandenen Lebensräume durch den heutigen Menschen, stellt eine der größten Herausforderungen des 21. Jahrhunderts dar. Wie wir aber aus unserer Evolutionsgeschichte wissen, sind fast alle bisher auf der Erde jemals existierenden Arten nicht durch menschliche, sondern durch natürliche Selektion wieder ausgestorben. Das Gegenstück zum biologischen Prozess des Aussterbens stellt jener der Artbildung dar, welcher zur Entstehung neuer Arten führt, welche besser angepasst und reproduktiv von ihren Vorgängern isoliert sind. Obwohl die Artbildung einen der grundlegendsten Schlüsselprozesse der Evolutionstheorie darstellt, welcher seit Darwin im Fokus der Wissenschaft steht, ist unser Wissen über die Gesamtheit aller Faktoren und die genauen Wirkungsweisen von Artbildung per se noch recht begrenzt. Insekten stellen mit geschätzten 2-10 Millionen Arten die artenreichste Tiergruppe dar. Einige davon, wie zum Beispiel Drosophila befinden sich gerade im Prozess der Artbildung. Da sich Drosophila seit mehr als 100 Jahre als ideales experimentelles Modellsystem zur Erforschung von grundlegenden biologischen Fragestellungen wie Genetik oder Evolution bewährt hat, stellt es ebenfalls ein perfektes System zur Erforschung jener Artbildungsfaktoren und Mechanismen in Echtzeit dar. In dem vorliegenden Forschungsprojekt wollen wir einen weiteren, neuen Artbildungsfaktor hinzufügen, welcher bisher komplett negiert oder bestenfalls als Randeffekt in den moderner Artbildungskonzepten wahrgenommen wird, nämlich symbiontische Mikroorganismen, welche universell in Organismen existieren. Neueste Forschungen belegen die Sichtweise, dass alle lebenden Organismen eigentlich als Superorganismen eine Unzahl nützlicher oder neutraler Mikroorganismen beherbergen. Einige von ihnen leben sogar innerhalb ihrer Wirtszellen, so genannte Endosymbionten. Eines der best erforschten symbiontischen Mikroben ist das Wolbachia Bakterium, welches mehr als 70% aller Insekten befällt und von der Wirtsmutter auf ihre Nachkommen vererbt wird. Bemerkenswerterweise kann dieser Endosymbiont, sobald künstlich in Moskitos transferiert, den Insektenwirt gegen pathogene Krankheitserreger wie Dengue Viren schützen und somit die Verbreitung von menschlichen Infektionskrankheiten blockieren. Wolbachia kann außerdem nicht nur die Fortpflanzungsbiologie ihres Wirtes derart manipulieren, dass der Symbiont die größtmögliche Verbreitungsmöglichkeit hat, sondern, wie wir vor kurzem in Amerikanischen Drosophila Arten nachgewiesen haben, auch deren Sexualverhalten. Wir gehen davon aus, dass in Wirten, die bereits vollständig abhängig von ihren nützlichen Bakterien sind, bereits geringe Veränderungen im Wirt - Symbionten Equilibrium, verursacht durch interne und/oder externe Stressfaktoren, unter gewissen Umständen de novo Artbildung innerhalb kürzester Zeit im Wirt triggern können. Diese Hypothese werden wir in Amerikanischen Drosophila Arten sowohl in natürlichen als auch experimentellen Systemen überprüfen, indem wir die Artbildungsdynamik phänotypisch und auf genetischem Niveau verfolgen. Dadurch erwarten wir die Bedeutung von Symbionten als Artbildungsfaktor besser zu verstehen und somit unser Wissen, wie Artbildung in der Natur funktioniert, zu erweitern. Diese Erkenntnisse könnten auch einen neuen Ansatz zur artifiziellen Erhöhung der Diversität bieten.

Natürliche und künstliche Artbildung durch Endosymbionten Die dramatische Verarmung biologischer Vielfalt und das massenweise Aussterben von Arten, verursacht durch die rücksichtslose Ausbeutung der vorhandenen Lebensräume durch den heutigen Menschen, stellt eine der größten Herausforderungen des 21. Jahrhunderts dar. Das Gegenstück zum biologischen Prozess des Aussterbens stellt jener der Artbildung dar, der zur Entstehung neuer Arten führt, welche besser angepasst und reproduktiv von ihren Vorgängern isoliert sind. Obwohl die Artbildung einen der grundlegendsten Schlüsselprozesse der Evolutionstheorie darstellt ist unser Wissen über die Gesamtheit aller Faktoren und die genauen Wirkungsweisen von Artbildung per se noch recht begrenzt. Insekten stellen mit geschätzten 2-10 Millionen Arten die artenreichste Tiergruppe dar. Einige davon, wie zum Beispiel Drosophila, befinden sich gerade im Prozess der Artbildung. Da sich Drosophila seit mehr als 100 Jahre als ideales experimentelles Modellsystem zur Erforschung von grundlegenden biologischen Fragestellungen wie Genetik oder Evolution bewährt hat, stellt es ebenfalls ein perfektes System zur Erforschung jener Artbildungsfaktoren und Mechanismen in Echtzeit dar. In dem Forschungsprojekt wollten wir einen weiteren, neuen Artbildungsfaktor hinzufügen, welcher bisher komplett negiert oder bestenfalls als Randeffekt in den moderner Artbildungskonzepten wahrgenommen wird, nämlich symbiontische Mikroorganismen, welche universell in Organismen existieren. Neueste Forschungen belegen die Sichtweise, dass alle lebenden Organismen eigentlich als "Superorganismen" eine Unzahl nützlicher oder neutraler Mikroorganismen beherbergen. Einige von ihnen leben sogar innerhalb ihrer Wirtszellen, die so genannten Endosymbionten. Eines der best erforschten symbiontischen Mikroben ist das Wolbachia Bakterium, welches mehr als 70% aller Insekten befällt und von der Wirtsmutter auf ihre Nachkommen vererbt wird. Bemerkenswerterweise kann dieser Endosymbiont, sobald künstlich in Moskitos transferiert, den Insektenwirt gegen pathogene Krankheitserreger wie Dengue Viren schützen und somit die Verbreitung von menschlichen Infektionskrankheiten blockieren. Wolbachia kann außerdem nicht nur die Fortpflanzungsbiologie ihres Wirtes derart manipulieren, dass der Symbiont die größtmögliche Verbreitungsmöglichkeit hat auch deren Verhalten. Im Rahmen dieses Projektes konnten wir in neotropischen Fliegen zeigen, dass Wolbachia (i) das Sexualverhalten beider Geschlechter durch Manipulation der Sexualhormone steuert, und (ii) zumindest teilweise in jungen Schwesterarten für die verminderte Fitness von Hybriden verantwortlich ist. Im Weiteren konnten wir (iii) einen neuartigen molekularen Mechanismus beschreiben, welcher Wolbachia schon während der frühen Embryogenese der Fliege reguliert und recht überraschend auch (iv) ein neuartiges "egoistisches" Mitochondrium entdecken, welches von beiden Eltern übertragen wird und sich wie eine Infektion in Drosophila ausbreiten kann. Diese teilweise höchst unerwarteten Entdeckungen werden sicherlich zum besseren Verständnis von Symbionten als Artbildungsfaktor beitragen und somit unser Wissen, wie Artbildung in der Natur funktioniert, erweitern. Diese Erkenntnisse können möglicherweise auch einen neuen Ansatz zur artifiziellen Erhöhung der Diversität bieten.

Forschungsstätte(n)
  • Medizinische Universität Wien - 100%
Internationale Projektbeteiligte
  • Lisa Klasson, Uppsala Universitet - Schweden
  • Lee Ehrman, SUNY College Purchase - Vereinigte Staaten von Amerika

Research Output

  • 342 Zitationen
  • 24 Publikationen
  • 1 Wissenschaftliche Auszeichnungen
  • 3 Weitere Förderungen
Publikationen
  • 2019
    Titel Additional file 2: of The effect of Wolbachia on gene expression in Drosophila paulistorum and its implications for symbiont-induced host speciation
    DOI 10.6084/m9.figshare.8245253
    Typ Other
    Autor Baiăło G
    Link Publikation
  • 2019
    Titel Additional file 2: of The effect of Wolbachia on gene expression in Drosophila paulistorum and its implications for symbiont-induced host speciation
    DOI 10.6084/m9.figshare.8245253.v1
    Typ Other
    Autor Baiăło G
    Link Publikation
  • 2019
    Titel The effect of Wolbachia on gene expression in Drosophila paulistorum and its implications for symbiont-induced host speciation
    DOI 10.1186/s12864-019-5816-9
    Typ Journal Article
    Autor Baião G
    Journal BMC Genomics
    Seiten 465
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Additional file 2: of High-sensitivity detection of cryptic Wolbachia in the African tsetse fly (Glossina spp.)
    DOI 10.6084/m9.figshare.7378976
    Typ Other
    Autor Parker A
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Additional file 2: of High-sensitivity detection of cryptic Wolbachia in the African tsetse fly (Glossina spp.)
    DOI 10.6084/m9.figshare.7378976.v1
    Typ Other
    Autor Parker A
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Additional file 1: of High-sensitivity detection of cryptic Wolbachia in the African tsetse fly (Glossina spp.)
    DOI 10.6084/m9.figshare.7378955.v1
    Typ Other
    Autor Parker A
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Additional file 1: of High-sensitivity detection of cryptic Wolbachia in the African tsetse fly (Glossina spp.)
    DOI 10.6084/m9.figshare.7378955
    Typ Other
    Autor Parker A
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Wolbachia modifies thermal preference in Drosophila melanogaster
    DOI 10.1101/353292
    Typ Preprint
    Autor Truitt A
    Seiten 353292
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Wolbachia modifies thermal preference in Drosophila melanogaster
    DOI 10.1111/1462-2920.14347
    Typ Journal Article
    Autor Truitt A
    Journal Environmental Microbiology
    Seiten 3259-3268
    Link Publikation
  • 2016
    Titel Restricted distribution and lateralization of mutualistic Wolbachia in the Drosophila brain
    DOI 10.1111/cmi.12639
    Typ Journal Article
    Autor Strunov A
    Journal Cellular Microbiology
  • 2016
    Titel Wolbachia in European Populations of the Invasive Pest Drosophila suzukii: Regional Variation in Infection Frequencies
    DOI 10.1371/journal.pone.0147766
    Typ Journal Article
    Autor Cattel J
    Journal PLOS ONE
    Link Publikation
  • 2021
    Titel Restriction of Wolbachia bacteria in early embryogenesis of neotropical Drosophila species via ER-mediated autophagy
    DOI 10.1101/2021.04.23.441134
    Typ Preprint
    Autor Strunov A
    Seiten 2021.04.23.441134
    Link Publikation
  • 2024
    Titel Saltational Episodes of Reticulate Evolution in the Drosophila saltans Species Group
    DOI 10.1093/molbev/msae250
    Typ Journal Article
    Autor Prediger C
    Journal Molecular Biology and Evolution
    Link Publikation
  • 2023
    Titel Saltational episodes of reticulate evolution in the Drosophila saltans species group
    DOI 10.1101/2023.10.09.561511
    Typ Preprint
    Autor Prediger C
    Seiten 2023.10.09.561511
    Link Publikation
  • 2020
    Titel Multiple introgressions shape mitochondrial evolutionary history in Drosophila paulistorum and the Drosophila willistoni group
    DOI 10.1101/2020.09.17.301572
    Typ Preprint
    Autor Baião G
    Seiten 2020.09.17.301572
    Link Publikation
  • 2020
    Titel Age, tissue, genotype and virus infection regulate Wolbachia levels in Drosophila
    DOI 10.1111/mec.15462
    Typ Journal Article
    Autor Kaur R
    Journal Molecular Ecology
    Seiten 2063-2079
  • 2022
    Titel Multiple introgressions shape mitochondrial evolutionary history in Drosophila paulistorum and the Drosophila willistoni group
    DOI 10.1016/j.ympev.2022.107683
    Typ Journal Article
    Autor Baião G
    Journal Molecular Phylogenetics and Evolution
    Seiten 107683
    Link Publikation
  • 2020
    Titel Parallel Sequencing of Wolbachia wCer2 from Donor and Novel Hosts Reveals Multiple Incompatibility Factors and Genome Stability after Host Transfers
    DOI 10.1093/gbe/evaa050
    Typ Journal Article
    Autor Morrow J
    Journal Genome Biology and Evolution
    Seiten 720-735
    Link Publikation
  • 2022
    Titel Restriction of Wolbachia Bacteria in Early Embryogenesis of Neotropical Drosophila Species via Endoplasmic Reticulum-Mediated Autophagy
    DOI 10.1128/mbio.03863-21
    Typ Journal Article
    Autor Strunov A
    Journal mBio
    Link Publikation
  • 2022
    Titel Autophagy regulates endosymbiont distribution in early Drosophila embryogenesis
    DOI 10.1080/27694127.2022.2112124
    Typ Journal Article
    Autor Strunov A
    Journal Autophagy Reports
    Seiten 373-376
    Link Publikation
  • 2017
    Titel Insertion sequence polymorphism and genomic rearrangements uncover hidden Wolbachia diversity in Drosophila suzukii and D. subpulchrella
    DOI 10.1038/s41598-017-13808-z
    Typ Journal Article
    Autor Kaur R
    Journal Scientific Reports
    Seiten 14815
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Effect of antibiotic treatment and gamma-irradiation on cuticular hydrocarbon profiles and mate choice in tsetse flies (Glossina m. morsitans)
    DOI 10.1186/s12866-018-1292-7
    Typ Journal Article
    Autor Engl T
    Journal BMC Microbiology
    Seiten 145
    Link Publikation
  • 2018
    Titel High-sensitivity detection of cryptic Wolbachia in the African tsetse fly (Glossina spp.)
    DOI 10.1186/s12866-018-1291-8
    Typ Journal Article
    Autor Schneider D
    Journal BMC Microbiology
    Seiten 140
    Link Publikation
  • 2018
    Titel Symbiont-Driven Male Mating Success in the Neotropical Drosophila paulistorum Superspecies
    DOI 10.1007/s10519-018-9937-8
    Typ Journal Article
    Autor Schneider D
    Journal Behavior Genetics
    Seiten 83-98
    Link Publikation
Wissenschaftliche Auszeichnungen
  • 2020
    Titel Fulker Award
    Typ Research prize
    Bekanntheitsgrad Continental/International
Weitere Förderungen
  • 2017
    Titel Microbiome Dynamics of Drosophila in the Amazon and their Changes upon Lab Selection
    Typ Research grant (including intramural programme)
    Förderbeginn 2017
    Geldgeber Labex Action
  • 2015
    Titel Accessing Incipient Speciation of Drosophila in Amazonia
    Typ Travel/small personal
    Förderbeginn 2015
    Geldgeber Labex Action
  • 2015
    Titel Potential crosstalk between intra- and extra genomic symbionts in Drosophila
    Typ Travel/small personal
    Förderbeginn 2015

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