Auf dem Weg zur funktionellen Ökologie von Umweltchlamydien

Chlamydien sind als Krankheitserreger von Mensch und Tier von großer Bedeutung und verursachen jedes Jahr weltweit über einhundert Millionen Infektionen. Weniger bekannt ist, dass eng verwandte Bakterien auch in der Umwelt vorkommen, wo sie als Symbionten innerhalb von tierischen Einzellern (Protisten) leben. Wie ihre pathogenen Verwandten sind die sogenannten Umweltchlamydien weitgehend auf Stoffwechselprodukte ihrer Wirtszellen angewiesen und können allein nicht überleben. Die Untersuchung der Umweltchlamydien hat neue und faszinierende Einblicke in die Entwicklungsgeschichte des einzigartigen Lebensstils der Chlamydien ermöglicht und erlaubt, die Entstehung effizienter Mechanismen zur Infektion von Menschen, Tieren und Protisten zu rekonstruieren. Allerdings basiert unser Verständnis der Chlamydien bisher auf der Analyse weniger Stämme, die unter kontrollierten Laborbedingungen untersucht wurden. Inspiriert von jüngsten Erkenntnissen, dass Chlamydien allgegenwärtig und in unterschiedlichsten Umweltproben zu finden sind, zielt dieses Projekt darauf ab, natürliche Chlamydienpopulationen und ihren Einfluß auf Nahrungsnetze und somit andere Mikroben und höhere eukaryontische Organismen zu charakterisieren. Mit modernsten molekular-biologischen und analytischen Methoden (wie z. B. der gerichteten Amplikonsequenzierung, der Einzelzellgenomik und Isotopenmarkierungsexperimenten) werden wir erstmals in der Lage sein, die Zusammensetzung und Dynamik der Chlamydiengemeinschaft in der Natur zu charakterisieren und ihren Einfluss auf Stoffkreisläufe in terrestrischen Ökosystemen aufzuzeigen. Mit Hilfe innovativer Isolationsansätze werden wir Vertreter von noch nicht charakterisierten Umweltchlamydien untersuchen und so einen breiten und umfassenden Überblick über die Vielfalt dieser einzigartigen Gruppe von Wirts-assoziierten Mikroben erlangen. Erst vor kurzem haben wir begonnen zu verstehen, wie wichtig enge Beziehungen mit Mikroorganismen für alle Lebewesen auf unserem Planeten sind. Die Chlamydien können dabei als Modell und Blaupause dienen, um die Entwicklung solcher Gemeinschaften und den zu Grunde liegenden molekularen Interaktionsmechanismen zu untersuchen.

Ziel dieses Projekts war es, unser Wissen über die Vielfalt, Ökologie und Evolution des bakteriellen Phylums Chlamydiota zu vertiefen. Diese obligat intrazellulären Bakterien umfassen bedeutende menschliche und tierische Krankheitserreger wie Chlamydia trachomatis sowie eine große Diversität von Chlamydien, die als Symbionten von Protisten leben und überall auf der Erde vorkommen. Da sich Chlamydien vor sehr langer Zeit entwickelt haben und alle bekannten Vertreter obligat intrazelluläre Mikroorganismen sind, dienen sie als ideales Modell, um die Evolution von Symbiosen und die Interaktion zwischen Mikroben und Wirten zu untersuchen. Mit einem umfassenden Datensatz von Chlamydien-Genomsequenzen, die von uns und anderen erzeugt wurden, konnten wir das genetische Repertoire des letzten gemeinsamen Chlamydien-Vorfahren rekonstruieren. Überraschend hatte dieser einen anoxischen Metabolismus und war beweglich, obwohl er bereits einen intrazellulären Lebensstil aufwies. Zugleich enthielt dieser Vorfahre bereits ein Plasmid, das den Austausch von genetischem Material erleichterte. Im Gegensatz zu den Genomreduktionsprozessen, die bei anderen intrazellulären Bakterien zu beobachten sind, stellten wir fest, dass die Genom-Evolution von Chlamydien, die als Endosymbionten von Protisten leben, durch Genomexpansion mittels Generwerb gekennzeichnet war. Dadurch konnten diese Chlamydien ihr metabolisches Potenzial und ihre Anpassungsfähigkeit an verschiedene Umweltbedingungen, denen ihre Wirte ausgesetzt sind, erhöhen. Vertreter anderer Linien innerhalb der Chlamydien hingegen passten sich engeren Wirtsbereichen an und zeigten Anzeichen aktueller Genomreduktion. Durch den Vergleich von Genomen verschiedener Chlamydien-Linien konnten wir zeigen, dass Chlamydien viel vielseitiger sind als bisher angenommen, aber dass die von allen Chlamydien geteilten Kern-Gene ausreichen, um eine breite Palette von Wirten von Protisten bis hin zu Korallen und Arthropoden zu infizieren. Die Fähigkeit, Chordaten und insbesondere Säugetiere zu infizieren, scheint jedoch auf einige wenige Chlamydien-Linien beschränkt zu sein und von der schrittweisen Aufnahme und Anpassung von Genen abzuhängen, um mit der adaptiven Immunantwort und der Zelldifferenzierung zurecht zu kommen. Zusätzlich konnten wir Chlamydien in Korallengewebe durch Mikroskopie und Genomanalyse nachweisen und die ersten Chlamydien kultivieren, die autotrophe Wirtsorganismen, einzellige Dinoflagellaten, die selbst Symbionten von Korallen sind, infizieren. Diese Erkenntnisse haben potenzielle Auswirkungen auf die Gesundheit und das Management von Korallenriffen, die für marine Ökosysteme von entscheidender Bedeutung sind. Neben marinen Ökosystemen konnten wir zeigen, dass Chlamydien seltene, aber diverse und permanente Mitglieder von mikrobiellen Gemeinschaften in Sedimenten und Böden sind. In solchen Habitaten sind Chlamydien als Symbionten von Protisten in der Lage, Ökosysteme durch ihren Effekt auf die Wirte zu beeinflussen. Zusammenfassend haben wir neue Einblicke in die Evolution intrazellulärer Symbionten und Pathogene im Phylum Chlamydiota erhalten und zum ersten Mal die wichtige Rolle von Protisten-Symbionten in Ökosystemen aufgezeigt.